22 июня 1611 года казаки убили главного воеводу ополчения Прокопия Ляпунова. Непосредственное участие в убийстве Заруцкого не доказано, но, во всяком случае, имело место преступное бездействие. С этого момента ополчение управлялось дуумвиратом: тушинским боярином Дмитрием Трубецким и Иваном Заруцким. Постепенно меняется и социальный состав первого ополчения. После убийства Ляпунова начался массовый уход дворян и московских ратных людей, первое ополчение постепенно становится чисто казацким.

Тем не менее Заруцкий не решился прямо предложить ополчению присягнуть «царевичу Ивану». Даже если бы большинство ополченцев поддержали Заруцкого, то большая часть из 25 русских городов, признававших власть ополчения и поддерживавших его материально, отказались бы целовать крест «ворёнку». Мало того, во всех своих грамотах Гермоген обличал «проклятого маринкина паньина сына». Поэтому Заруцкий был вынужден вести агитацию за Ивана через подставных лиц.

Пока первое ополчение находилось под Москвой, Заруцкий содержал Марину с сыном неподалёку, в Коломне, под защитой верных ему казаков. Надо ли говорить, что атаман периодически наведывался в Коломну, до которой было всего день-два пути. Свою же законную супругу Заруцкий предусмотрительно заставил постричься в монахини.

При подходе к Москве ополчения Минина и Пожарского Заруцкий понял, что его карьере приходит конец. В самом лучшем случае он мог так и остаться казачьим атаманом, но о Марине пришлось бы забыть навсегда. Заруцкий лихорадочно ищет выход. Он вступает в переговоры с гетманом Ходкевичем, войско которого находилось у села Рогачево. Стороны почти договорились о переходе Заруцкого к полякам, но в последний момент об этом стало известно в стане первого ополчения. Поляк пан Хмелевский убежал от Ходкевича и сообщил Трубецкому, что Заруцкий ведёт переговоры с эмиссаром Ходкевича поляком Бориславским. Последний был схвачен и умер под пытками, а Заруцкий вместе с 2500 казаками в ночь на 28 июля 1612 года бежал по Коломенской дороге в Коломну к Марине с сыном. Заруцкий забрал их с собой, разграбил Коломну и ушёл на Рязанщину.

Заруцкий намеревался захватить Переяславль Рязанский, но у Шацка наперерез ему двинулся Владимир Ляпунов, сын покойного Прокопия. В конце сентября 1612 года у села Киструс в шестнадцати верстах от Рязани Ляпунов разбил казаков, которые отступили на юго-восток Рязанской земли и остановились в Сапожке.

Чтобы помешать Заруцкому укрепиться в Мещёрском крае, в Шацк из Рязани было направлено триста стрельцов. Кроме того, в Шацке находился мордовский отряд под командованием кадомского князя Кудаша Кильдеярова и часть мещёрских дворян. Заруцкий был вынужден вновь отступить. 11 декабря 1612 года его казаки заняли городок Михайлов, который на несколько недель стал резиденцией «царицы» Марины и «царя» Ивана.