Одним из произведений, ознаменовавших этот переход, и был роман «Космический Легион» (1934), который вместе с книгами Рэя Каммингса, Эдмонда Гамильтона и Эдварда Э. Смита стал классикой жанра, получившего впоследствии название «космическая опера».
Идея «Космического Легиона» пришла к Уильямсону на лекции доктора Джорджа Сейнт-Клера, читавшего курс мировой литературы в университете Альбукерке и сообщившего студентам, что польский романист Генрик Сенкевич при написании своей исторической трилогии использовал характеры, разработанные Александром Дюма в «Трех мушкетерах». Если это сработало у польского писателя, подумал Джек, то почему бы этому не сработать и у меня. И он написал научно-фантастическую трилогию, в которой действовали «три мушкетера» космоса — Джон Стар, Джей Калам и Хал Самду в компании с космическим Фальстафом, позаимствованным у Шекспира, — Жилем Хабибулой. Спустя многие десятилетия автор еще раз вернулся к полюбившимся читателям героям и написал продолжение трилогии — роман «Королева Легиона». Романы трилогии оказали сильное воздействие на всю последующую приключенческую фантастику, а Жиль Хабибула послужил прообразом для целого сонма толстых гротескных героев, во множестве шествующих по страницам фантастических книг, и среди них самого известного — Николаса Ван Рийна из книг Пола Андерсона.
С годами Уильямсон набрался опыта и писал все лучше и лучше. Его произведения конца 40-х годов ознаменовали собой переход на более высокий литературный уровень. Именно в это время опубликована, наверное, лучшая его книга «Гуманоиды» (1949) — произведение, эпохальное для всей научной фантастики. В 50–70-е годы Уильямсон много книг пишет в соавторстве. Вместе с Джеймсом Ганном он написал космическую оперу «Звездный мост» (1956), с Фредериком Полом создает целых три серии романов — «Звездное дитя», «Поиск под водой», «Самая дальняя звезда».
В эти же годы в его карьере наметился новый поворот — он стал доктором философии, специалистом по английской литературе. Его диссертация (1964) была посвящена творчеству самого выдающегося английского фантаста Герберта Д. Уэллса. С тех пор и по сей день он совмещает преподавание систематического курса научной фантастики с созданием этой самой научной фантастики. Его репутация среди читателей и литературных критиков по-прежнему чрезвычайно высока.
В 1976 году за особый вклад в развитие научной фантастики ему было присуждено звание «Великий Мастер» — специальный приз Небьюла; до него подобной чести удостоился только один фантаст — и это был Роберт А. Хайнлайн.