Основной интерес Шестова-экзегета сосредоточен на истории грехопадения, представленной в книге Бытия. Все прочие его толкования так или иначе восходят к пониманию Быт. 2, 15 – 3, 24. Шестов верил, что правильная трактовка грехопадения – ключ к деэллинизации Библии, более того – к эсхатологическому преображению мира. Он начал пристально вглядываться в библейский рассказ во время занятий Кьеркегором, т. е. в конце 20-х годов. Кьеркегор романтически переносил свои сложные любовные переживания на прародителей в раю: невинные и свободные Адам и Ева будто бы были подвержены – именно в силу своей невинности – «страху перед Ничто», парализовавшему их волю; в этом «обмороке свободы» и совершилось грехопадение. Вместо того чтобы с ходу отмести эту наивную психологизацию древнего мифа, Шестов начинает разбор Кьеркегорова толкования и заимствует у него отдельные положения. – Но вот что в нем в принципе для Шестова неприемлемо. Кьеркегор традиционно видит исток греха в человеческой свободе (хотя и рассуждает достаточно прихотливо – падение произошло «в обмороке», как бы без участия воли людей). Во всяком случае, в экзегезе Кьеркегора импульс к падению шел изнутри человека. Змей-искуситель устранен из его толкования как фактор внешний, могущий бросить тень на Бога. А для экзегезы Шестова библейский змей абсолютно необходим: именно змей предложил прародителям взамен райского неведения – знание, с которым Шестов борется начиная с 1890-х годов. В книге о Кьеркегоре в богословии Шестова появляется до того отсутствующий в нем дьявол. Это – змей книги Бытия, «Ничто» Кьеркегора. Грехопадение, по Шестову, произошло благодаря участию внешней для человека силы, и богоданная свобода прародителей тут ни при чем.

Утверждая, что он буквально следует библейскому тексту, Шестов в книге о Кьеркегоре и «Афинах и Иерусалиме» предлагает трактовку грехопадения, в корне отличающуюся от традиционной. Согласно последней, грех вошел в мир через ослушание первых людей: их вина в том, что они нарушили запрет Бога есть плоды с дерева познания добра и зла. Первой пала воля людей, которые предпочли совет змея заповеди Бога. Для Шестова же возложить вину за грех на человеческую волю в принципе невозможно: все свои философские упования он связывает как раз с волевыми актами человека – с протестом, бунтом, «дерзновением», вообще – с «великой и последней борьбой». Быть может, само восстание Адама и Евы против Бога где-то и симпатично Шестову, ведь он приветствует богоборца Ницше, вместе с Лютером утверждает, что Богу угодны иные богохульства. Но все же он обходит своим вниманием сам факт райского ослушничества. Мыслителю важно лишь то, что прародители съели плоды с конкретного дерева познания, которые он условно называет яблоками. Ослушайся они Бога как-то иначе – съев, скажем, также запретные «сливы или груши», – последствия были бы иными, смерть не вступила бы в мир: так Шестов острит, полемизируя по вопросу о грехопадении с традиционным воззрением Паскаля[1565].