Во время войны, а может быть, сразу после возвращения из Лос-Аламоса Оппи и Рут вступили в любовную связь. Рут работала клиническим психологом и была почти на одиннадцать лет старше Роберта. Возраст не мешал ей оставаться элегантной, привлекательной женщиной. Другой друг, психолог Джером Брунер, назвал ее «идеальной наперсницей, мудрой женщиной… она умела найти личный подход к любому, с кем вступала в контакт». Рут Шерман родилась в штате Индиана и в 1917 году окончила Калифорнийский университет. В 1924 году она вышла замуж за Ричарда Чейза Толмена и продолжила психологическое образование. Ричард к тому времени стал выдающимся химиком и математиком. Он был на двенадцать лет старше жены. Хотя у пары не было детей, друзья считали, что они «совершенно подходят друг другу». Рут пробудила у Роберта интерес к психологии и особенно к влиянию науки на общество.

Оппенгеймер делил с Рут и свое увлечение психиатрией. Докторская диссертация Рут была посвящена психологическим различиям между двумя категориями взрослых преступников. В конце 1930-х годов она работала старшим психологическим экспертом в уголовно-исполнительной инспекции округа Лос-Анджелес. А во время войны служила клиническим психологом в Управлении стратегических служб. В начале 1946 года она поступила на работу старшим клиническим психологом в Управление по делам ветеранов войны.

Как деловая женщина, доктор Рут Толмен обладала выдающимся интеллектом. По всеобщим отзывам, она в то же время была добрым, отзывчивым и внимательным наблюдателем человеческой природы. Похоже, она видела те части характера Оппи, которые другие редко замечали: «Помнишь, как нам обоим было тошно заглядывать вперед дальше, чем на неделю?»

Готовясь к переезду в Принстон летом 1947 года, Оппенгеймер во время отпуска на «Лос-Пиньос» написал Рут письмо, в котором жаловался, что «измотан» и «боится будущего». Рут ответила: «Мое сердце переполняет много, много невысказанного. Как и ты, я благодарна возможности писать письма. Как и у тебя, моя душа не принимает того, что наши ежемесячные встречи после того, как летние перебои закончатся, прекратятся. От Ричарда не добьешься, как у тебя идут дела, он лишь продолжает говорить, что ты постоянно выглядишь уставшим». Рут приглашала Роберта приехать к ней в Детройт, где она участвовала в конференции, а если не получится, то в Пасадену: «Приезжай к нам, когда сможешь, Роберт. Гостевой дом всегда в твоем полном распоряжении».

До нас дошло мало писем Оппенгеймера Рут Толмен, почти все они были уничтожены после ее смерти. Зато ее любовные письма дышат нежностью и близостью. «Я оглядываюсь на чудесную неделю вдвоем, — писала она в одном письме без даты, — с благодарностью в сердце, мой милый. Это невозможно забыть. Я бы многое отдала, чтобы провести хоть еще один такой день. А пока шлю тебе любовь и нежность». В еще одном письме Рут строит планы на то, чтобы вместе провести уик-энд, обещает встретить Роберта в аэропорту и «весь день провести у моря». Она пишет, что недавно проезжала вдоль «длинного пляжа, на котором играли кулики и чайки. Ох, Роберт, Роберт. Я скоро тебя увижу. Мы оба знаем, какая это будет встреча». После вожделенной прогулки по берегу моря Оппенгеймер писал: «Рут, сердце мое… я пишу во славу дня, что мы провели вместе, он так много для меня значит. Я знал, что ты встретишь меня присутствием духа и мудростью, но одно дело знать, а другое наблюдать это вблизи. <…> Как здорово было тебя увидеть». Письмо заканчивалось словами: «Моя любовь Рут — навсегда».